今から８００年ほど前（つまり鎌倉時代）に二階堂行政が築城したものがその起源。戦国時代になると美濃守護として当地を支配する土岐頼芸（よりしげ）に取り入り、信任を得た通称「マムシ」こと斎藤道三が、１５３９（天文８）年に「稲葉山城」として築城した。
　その後、斎藤道三は息子義龍に殺害され、義龍の子・龍興の代に織田信長が稲葉山城を占領。地名を「岐阜」とし、織田家の本拠とした。
　信長が安土城に移った跡も、嫡男である信忠が支配し重要な拠点として存続。しかし、親子とも本能寺の変で夢半ばにして非業の死を遂げ、しばらくした後に信忠の子、織田秀信が羽柴（豊臣）秀吉子飼いの武将として入城した。
　関ヶ原の戦いを前に秀信は西軍に付くが、前哨戦で東軍に攻められ落城。秀信は高野山で出家し、岐阜城は廃城となった。